Nato nel 1909 a Ann Arbor nel Michigan, Virgil Exner consegue la laurea all'Università di Notre Dame nell'Indiana.
Dopo un inizio folgorante nello studio di design della Pontiac, nel 1938 Exner si unì a Raimond Loewy nella sua ditta di design industriale.
Là, per una decade, plasmò il disegno delle Studebaker.
Nel 1949, Exner entrò alla Chrysler come disegnatore capo dello studio avanzato, dove nacquero le famose "idea cars" come la K-310, la Chrysler d'Elegance, De Soto Adventurer e la Dodge Firearrow (tutte nate in collaborazione con la Carrozzeria Ghia).

Il design di Exner ebbe un impatto notevole sullo stile delle automobili di quel periodo. Quando lui arrivò alla Chrysler lo sviluppo dei nuovi modelli era supervisionato dagli ingegneri e non dai disegnatori. Exner ebbe il merito di creare il primo centro stile interno in una casa automobilistica, affidando il lavoro a veri disegnatori e sviluppò anche la modellazione in creta dei modelli per affinarne le linee.

Le sue macchine di serie per la Chrysler, ovvero la Imperial e la 300S si caratterizzarono per la linea elegante e filante con calandre maestose. Anni dopo Exner scioccò il pubblico con una linea di automobili innovative, basse, con un profilo a cuneo e con le famose "pinne" posteriori, riprese più tardi da tutte le case automobilistiche.
Dopo aver lasciato la Chrysler nel 1960, Exner fondò un suo studio di design a Birmingham nel Michigan, dove lavorò a numerosi progetti per varie case automobilistiche fino alla sua morte avvenuta nel 1973.